Церковь Рождества Богородицы в Крылатском — одно из памятных для Москвы мест. Сохранилось немало свидетельств об «изгибах и поворотах» её судьбы. Эту историю логично разделить на два периода: XVI-XIX веков, когда церковь была деревянной,и с 1860-х годов, когда храм приобрёл нынешний облик.
Село Крылатское некогда входило в состав Московского уезда и было сплошь окружено лесами и полями. Оно стало одним из любимых мест Ивана Грозного, который, согласно исследованиям археолога Ивана Егоровича Забелина, и основал Крылатский храм. Церковь построили на возвышенности, она являлась центром прихода, включавшего в себя соседние деревни: Татарово, Мневники и Терехово. Приход с каждым годом становился всё больше: судя по переписным книгам, в 1646 году приходских дворов было всего 18, в то время как в 1703 году их насчитывалось 87.
Количество жителей в округе неустанно росло, и тот факт, что в 1713 году церковь сгорела, отчасти был воспринят как знак о необходимости нового здания. Поскольку пожар случился ближе к зиме, для начала решили построить временную часовню. В 1714 году жители возвели новый храм, к которому спустя три года добавили придел во имя святителя Николая Мир Ликийских Чудотворца. Такой церковь сохранилась до 1784 года, тогда в ней снова случился пожар, после которого здание несколько лет восстанавливали.
Интересно, что в 1812 году, когда горела вся Москва и в том числе соседние с Крылатским деревни, храм устоял. Местному иерею Григорию Иванову удалось уберечь здание от пожара и сохранить практически целиком церковную утварь: ковчег со Святыми Дарами, напрестольное Евангелие, образа и священные одеяния. О дальнейшей судьбе деревянной церкви Рождества Богородицы можно узнать из клировых ведомостей 1830 и 1842 годов. Так, из них известно, как церковь выглядела в первой трети XIX века: «Зданием деревянная с таковою же колокольнею, крыта железом, крепка. Престол в ней один во имя Рождества Пресвятыя Богородицы. Утварью достаточна». Количество прихожан выросло тогда в несколько раз — их стало 1240 человек.
Священник храма Рождества Пресвятой Богородицы с 1929 по 1935 год священномученик Зосима Крылатский
В 1859 году начинается новый период в жизни прихожан и священнослужителей храма. Прежде чем на фундаменте прежней деревянной церкви был возведён каменный храм, прошло почти 10 лет. С одной стороны, такой срок объясняется долгим сбором средств, с другой стороны — длительными поисками архитектора. Сперва в качестве автора проекта пригласили Василия Григорьевича Дрегалова, работавшего тогда в Дворцовом ведомстве. Его задумка заключалась в том, чтобы сохранить основную церковь из дерева и достроить каменные приделы, однако жители отклонили эту идею, беспокоясь о прочности деревянного храма.
В середине 60-х другой архитектор, Рафаил Тобиевич Водо, представил проект новой каменной церкви, которая была возведена в 1868 году. Церковь получилась ненамного вместительнее предыдущей. Особенность её архитектуры заключалась в сочетании вошедшего в моду псевдорусского стиля и классических элементов. Колокольню, которая и сейчас является наиболее заметной частью храма, достроил в 1877 году зодчий А. Н. Стратилатов.
В XX веке эту церковь постигла такая же участь, что и большинство других. Так, она была разграблена, в результате чего в 1936 году утрачена местная реликвия — икона Рудненской Богоматери. В 40-е церковь окончательно закрыли, часовню разобрали, а колокольню уничтожили, так как она могла стать ориентиром для немецких самолётов. В 70-е годы полуразрушенная церковь Рождества Богородицы оставалась единственным напоминанием о деревне Крылатское, уничтоженной для возведения нового района. И лишь в 1989 году здание вернули Русской православной церкви.